Олег Меньшиков родился 8 ноября 1960 года в подмосковном городе Серпухов в семье военного инженера и врача-невропатолога. В скором времени все семейство Меньшиковых переехало в Москву и поселилось недалеко от Каширского шоссе. Здесь прошли детство и ранняя юность Олега. Мальчик с ранних лет интересовался музыкой. Родители купили ему маленькую скрипку, и он начал заниматься. Вскоре мама записала Олега в музыкальную школу. В 6-летнем возрасте мальчик пошел в обычную школу.

В 1977 год юный Меньшиков поступил в Московское театральное училище имени М.Щепкина на курс Н.Н. Афонина. Со своими однокурсниками будущий актер создавал номера, ставил спектакли и капустники. Дебют Олега в кино состоялся в 1980 году в фильме «Жду и надеюсь». После этого он снялся в ленте «Родня» и «Полёты во сне и наяву».

В 21 год Олег окончил театральное училище и начал работать в Малом театре. В это же время его пригласили на роль Костика в картине «Покровские ворота». Именно эта роль принесла актёру известность и любовь зрителей. После этого Меньшиков снялся в фильмах «Капитан Фракасс», «Володя большой, Володя маленький», «Мой любимый клоун».

В 1992 году актер сыграл главную роль в картине Александра Хвана «Дюба-дюба». Через два гола Никита Михалков предложил ему сняться в своем фильме «Утомлённые солнцем». Картина стала лауреатом американской премии «Оскар» и принесла актеру несколько премий. Роль в фильме «Кавказский пленник» была также отмечена наградами. В 1998 году Олег снялся у Никиты Михалкова в картине «Сибирский цирюльник». За прекрасную игру актёра удостаивают Государственной премии России. Особое внимание следует уделить картине «Восток-Запад», которая была номинирована на премию «Оскар» в категории «лучший иностранный фильм».